Nachdem die Menschheit von riesigen, unbesiegbaren Kreaturen, die die Erde durch ein Tor zu einer anderen Dimension betraten, bedroht wurde, scheint keine Hoffnung mehr zu existieren. Doch plötzlich taucht eine Gruppe von mysteriösen Kriegern auf, die mit außerirdischer Technologie versucht den Monstern die Stirn zu bieten.

Eine verdächtige Gestalt mit mörderischen Absichten hält in der von Verbrechen geplagten Stadt Beika Einzug.

Im Jahr 2012, nach den Ereignissen von Digimon Adventure: Last Evolution Kizuna müssen die früh erwachsenen DigiDestined - Daisuke, Miyako, Iori, Takeru Takashi, Hikari und Ken - ihre neue Verantwortung mit ihren Digimon-Partnern vereinbaren. Doch dann taucht Rui Owada auf, ein mysteriöser junger Mann, der behauptet, der erste Mensch zu sein, der mit einem Digimon-Ukkomon zusammenarbeitet. Könnte Rui wirklich der allererste DigiDestinierte gewesen sein?